Situé au premier niveau du bâtiment, le Musée de Bretagne revêt la forme d'un vaste parallélépipède, encadré par une pyramide inversée (la Bibliothèque) et un cône surmonté d'une sphère (l'Espace des sciences).
Son programme s'articule autour de trois salles d'exposition permanente (Bretagne est Univers, Bretagne des Mille et Une images et l'Affaire Dreyfus) et deux salles d'exposition temporaire. Avec les Champs Libres, les salles d'exposition du Musée voient leur surface tripler. Plus de 100 000 images, objets et documents numérisés, sont désormais consultables au centre de documentation multimédia.
Tout au long de l'année, deux salles (Georges-Henri Rivière de 400 m² et René-Yves Creston de 200 m²) accueillent des expositions temporaires. L'occasion de faire le point sur différentes thématiques faisant appel au reste des collections du Musée de Bretagne, aux travaux universitaires les plus récents ou aux partenariats régionaux, nationaux et internationaux tissés avec d'autres institutions muséographiques.